Se inauguró el sábado 10 de junio de 1978. Diseñado por José María García Paredes, sobrino político de Falla, se construyó en tiempo récord y su espléndida sala de conciertos se consideró una de las mejores de Europa.
La Orquesta Nacional dirigida por Antoni Ros Marbá, interpretando la música de Manuel de Falla estrenó el auditorio. Al acto acudió el ministro de Cultura, Pio Cabanillas y la duquesa de Alba.
El Auditorio empezó a acoger actividades no sólo del Festival de Música sino que se utilizó en numerosas ocasiones para las representaciones del desaparecido Festival Internacional de Teatro de Granada. Por sus salas comenzaron a aparecer las figuras del momento con conciertos memorables, con una programación para el centro cultural diseñado por quien fue su primer director, Antonio Navarro Linares. Esto no evitó, como recuerda el crítico y periodista José Luis Kastiyo, que nada más y nada menos que a un concierto de Zubin Mehta «sólo asistieran tres filas de público», comentó.
El lunes 11 de agosto de 1986 el Auditorio es destruido por un incendio, que posteriormente se demostró que había sido intencionado.
Se reinauguró en 1987 con un concierto de la Orquesta de la RTVE dirigido por Miguel Ángel Gómez Martínez y con la participación de la pianista Maribel Calvín.